Mads sidder i sin vindueskarm. Han har siddet her længe. Han kigger ud på livet, der fortsætter i hastig fart uden hans deltagelse. Han sidder i undertøj. Det kan ikke betale sig at tage tøj på. Han kommer alligevel ikke ud.
Efter et besøg hos en borger bliver hjemmehjælperen Ellis pludseligt ringet op af sin søster Mira, som er i København og mangler husly. Ellis er skeptisk, men henter alligevel Mira, som kommer med ind til beboere under dække af at være under oplæring. Da de finder en beboer, som er faldet om, bliver der byttet om på rollerne, og deres relation blomster langsomt i takt med, at dagen går på hæld.
Gitte og Frank begår rutineret indbrud i et villakvarter, hvor de denne nat overraskes af politiet. Gitte øjner chancen og udgiver sig for at være ejeren af villaen. Frank er tøvende, men lader sig forføre af Gittes plan. Men inden de ser sig om, er de hvirvlet endnu dybere ind i en løgn som får fatale følger.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.